Da murbygningen på hjørnet av Vestre Strandgate og Kongensgate var blitt utslettet i 1966, ble det etter hvert klart at Det Dramatiske Selskab ikke lenger hadde kapasitet til å eie og drive et tredje teater i Kristiansand. Derfor gikk man inn i et nært samarbeid med kommunen om oppførelse av en moderne teaterbygning. Det Dramatiske Selskab stilte tomten til rådighet, og aksjeselskapet Kristiansand Teater A/S med kommunen som hovedaksjonær, ble etablert. Det Dramatiske Selskab betinget seg representasjon i styret og fikk dessuten et møterom i teaterbygningen og rett til åtte spilledager i året uten leie. Dette ble gjort for å sikre at det gamle amatørteaterselskapet som hadde holdt byen med teater helt siden 1807 skulle kunne drive sin virksomhet videre omtrent som tidligere
Etter en periode med inngående diskusjoner gikk byggekomiteen, med byrettsjustitiarius Arnfinn Gullestad i spissen, inn for det teaterutkastet som var utarbeidet av arkitektfirmaet Ugland og Thorne fra Arendal. Kostnadsoverslaget var på nær fire millioner kroner, tomten iberegnet. Teateret skulle få tre scener i ulike størrelser, med plass til rundt 450 tilskuere i hovedsalen. Fasaden mot Kongensgate skulle utformes av kunstneren Henrik Finne.
I oktober 1974 ble byggearbeidet satt i gang med M. K. Kaarigstad som hovedentreprenør. Og i løpet av snaue to år kom det opp en ny teaterbygning på den tomten som siden 1966 hadde vært parkeringsplass. Teateret ble bygd som et kombinert gjestespillteater og kulturbygg.
I 1991 ble Agder Teater A/S etablert i byen vår. Det nye Agder Teater leide i begynnelsen bare lokalene av Kristiansand Teater. Dermed var det altså noen som skulle drive teatervirksomhet, og noen som bare skulle være huseiere. Denne situasjonen ble forandret i 2002 da kommunen innløste Det Dramatiske Selskabs rettigheter og aksjeselskapet Kristiansand Teater A/S ble oppløst. Da ble Agder Teater herre i eget hus. Fire år senere fikk Agder Teater status som regionteater for Agder-fylkene.
Da Agder Teater ble etablert, var formålet å produsere og formidle profesjonelt teater på så høyt kunstnerisk nivå som mulig. Og gjennom årene har teateret selv, eller i samarbeid med andre, produsert både dramateater, figurteater, barneforestillinger, musikkteater og opera, ofte av svært høy kvalitet.
Et av de prosjektene som Agder Teater stod bak, vakte internasjonal oppsikt. Det var Den internasjonale figurteaterfestivalen. Den kom opp og stå i 1992 med Giert Werring som utrettelig drivkraft. Hensikten med festivalen var i første rekke å øke interessen for figurteater i Norge ved å presentere det ypperste innen norsk og internasjonalt figurteater. Festivalen ble en suksess og samlet publikum i alle aldre.
Etter mange år med trangboddhet og til dels nedslitte lokaler, begynte veien mot Kilden. I 2002 ble det vedtatt en spennende samlokalisering mellom Agder Teater, Opera Sør og Kristiansand Symfoniorkester. Tomt på Silokaia ble valgt, og unge, finske arkitekter fra firmaet ALA Architects vant arkitekt-konkurransen med sitt utkast TUTU, som jo er betegnelsen på ballettdanserinnens strutteskjørt. Allerede sommeren 2011 kunne man invitere publikum inn til en smugtitt under det bølgende skjørtet.
For Det Dramatiske Selskab som fikk sine romrettigheter med over til Kilden, ble ringen på en måte sluttet da Bentein Baardson satte opp Holbergs komedie Den Stundesløse som åpningsforestilling i Kilden på nyåret 2013. Da stod flere av Det Dramatiskes Selskabs medlemmer på scenen sammen med et helproft teater-ensemble.
Til alt overmål ble en kopi av Appels forteppe fra selskapets aller første teaterbygning benyttet som forteppe da Den Stundesløse ble spilt i Kilden.
